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Acta zoológica lilloana 61 (1): 65–73, Junio 2017
Entomofauna epigea asociada a un área de las selvas
de transición de las Yungas (Jujuy, Argentina)
ä
Resumen — La selva de transición es un ecotono entre las Yungas y los Bosques
Chaqueños expuesto a distintos grados de perturbación antrópica. En la provincia de Jujuy,
los estudios sobre la biodiversidad entomológica asociada a este tipo de selvas son escasos.
El objetivo de este trabajo fue caracterizar la comunidad de insectos epigeos dentro de un
área de las selvas de transición de las Yungas de Jujuy, generando información de base para
posteriores estudios. Se realizaron muestreos en la Reserva Provincial Las Lancitas utilizando
trampas de intercepción de vuelo y trampas de caída. Se calculó la proporción de los órdenes
y familias más abundantes de los insectos recolectados. Se los identificó hasta el nivel de
morfoespecies para poder estimar la cobertura del muestreo, la riqueza de especies (Chao
1), la equidad (Shannon – Wiener) y graficar una curva de rango-abundancia. Se recolectaron
2.029 insectos distribuidos en 9 órdenes. Los órdenes de mayor importancia numérica fueron
Coleoptera con 16 familias (58%) e Hymenoptera con 18 familias (17%). Con proporciones
de 7% se registraron Hemiptera y Diptera; con el 4% Orthoptera y Blattodea, mientras que
el resto de los órdenes Thysanoptera, Collembola y Dermaptera constituyeron el 1% de los
insectos colectados. Las familias Scarabeidae, Staphylinidae, Carabidae y Formicidae fueron las
mejores representadas. Se estimó una cobertura de muestreo entre 92-94%, una riqueza de
especies de 159,63 ± 7,59 (Chao 1) y una equidad del 3,58 (Shannon-Wiener). La presencia
de numerosas especies raras al final de la curva de rango abundancia evidencia la necesidad
de avanzar con los relevamientos.
Palabras clave: Riqueza de insectos, biodiversidad, ecotono.
ä
Abstract — “Epigeal entomofauna associated to an area of transitional forests of the
Yungas (Jujuy-Argentina)”. The transition forest is an ecotone between the Yungas and the
Chaco Forests, exposed to different degrees of anthropogenic disturbance. In the Province
of Jujuy, studies on the entomological biodiversity associated with these kind of forests are
scarce. The aim of this work was to characterize the epigeal insect community within an area
of transitional forests of the Yungas of Jujuy, which represents baseline information for further
studies. Samplings were carried out in Las Lancitas Provincial Reserve using flight interception
traps and pitfall traps. The proportion of orders and the most abundant families of insects
collected was calculated. They were identified to the level of morphospecies in order to es-
timate the coverage of the sampling, species richness (Chao 1), equity (Shannon - Wiener)
and to plot a curve of rank-abundance. There were collected 2.029 insects distributed in 9
orders. The orders of greater numerical importance were Coleoptera with 16 families (58%)
and Hymenoptera with 18 families (17%). Hemiptera and Diptera were recorded with
proportions of 7%; Orthopteray Blattodea 4%, while the rest for the orders Thysanoptera,
Collembola, and Dermaptera made the 1% of the insects collected. The families, Scarabeidae,
Staphylinidae, Carabidae, and Formicidae were the best represented. A sampling coverage
of between 92-94%, with a species richness of 159.63 ± 7.59 (Chao 1), and an equity of
3.58% (Shannon- Wiener) was estimated. The presence of numerous rare species at the end
of the curve of rank-abundance evidences the need to move forward with the surveys.
Keywords: Insect richness, biodiversity, ecotone.
Recibido: 19/12/16 – Aceptado: 12/06/17
Baca, Verónica A.; Susana Muruaga de L’ Argentier; Carolina N. Lujan Rudek;
Hugo A. Vilte
Instituto de Ecorregiones Andinas (INECOA), Universidad Nacional de Jujuy-CONICET, Facultad de Ciencias
Agrarias, Alberdi Nº 47, (4600) San Salvador de Jujuy, Argentina. verobaca016@gmail.com
66
V. A. Baca et al.: Entomofauna epigea asociada a un área de transición de las Yungas (Jujuy)
INTRODUCCIÓN
La selva Pedemontana representa la fran-
ja altitudinal de bosque más baja, entre 400
y 700 msnm de las Yungas, Selvas Subtropi-
cales de Montaña, que se distribuyen en el
noroeste de la Argentina desde la frontera
con Bolivia hasta la provincia de Catamarca.
La región limita hacia el este con el bosque
Chaqueño Semiárido, y su nombre de Selva
de Transición se debe a que presenta un eco-
tono de vegetación chaqueña con elementos
de las Yungas, a causa del incremento regio-
nal de precipitaciones (Cabrera, 1976; Brown
et al., 2002). Esta selva de pedemonte es
el piso altitudinal de vegetación con mayor
número de especies de valor maderable que
han sufrido un uso extractivo no planificado
desde comienzos del siglo XX, con la consi-
guiente degradación por sobreutilización y
conversión en sistemas agrícolas y campos
de pastoreo (Brown y Malizia, 2004).
Desde el punto de vista de la fauna, la sel-
va Pedemontana ha sido considerada como
un área de elevada riqueza específica debido
a su papel de ecotono y a estudios realiza-
dos que registraron aproximadamente 200
especies de aves y 97 especies de mamíferos
(Brown y Malizia, 2004). En el caso de los in-
sectos se registró alguna mención implícita y
esporádica de especies y recientemente se ha
documentado a este grupo para caracterizar
a las Yungas como una región natural, con
representantes de algunos órdenes (Cuezzo
et al., 2007; Navarro et al., 2009).
Los insectos son componentes importan-
tes de diversos ecosistemas y desempeñan
roles indispensables en las redes de interac-
ción trófica y en la regulación de las pobla-
ciones de otras especies (Coulson y Witter,
1990; Kim, 1993; Laffont et al., 2007). Son
candidatos ideales para el desarrollo de
programas de inventario y monitoreo de la
biodiversidad, porque cumplen con muchos
de los criterios para la selección de grupos
indicadores de diversidad o de procesos
ecológicos (Oliver y Beattie, 1993; Langor
y Spence, 2003).
En Argentina, desde el año 1861, se
realizaron diversos estudios entomológicos
que citaron 34 especies de insectos fitófa-
gos asociados a árboles nativos de la Selva
Pedemontana, incluyendo los órdenes Co-
leoptera, Lepidoptera, Hemiptera e Isoptera
(Cordo et al., 2004). Entre los años 2000
y 2002 se analizó este piso pedemontano
como fuente de insectos polinizadores, útiles
para la reproducción de cultivos adyacen-
tes a estas selvas (Chacoff y Aizen, 2006).
Posteriormente, se realizaron estudios de la
riqueza de macroinvertebrados bentónicos
de ríos de la zona (Molineri et al., 2009) y
caracterizaciones de la comunidad de hormi-
gas asociadas a estas selvas (Cuezzo et al.,
2007; Cuezzo y González Campero, 2009;
Navarro et al., 2009).
En Jujuy se conocen pocos estudios com-
pletos sobre la biodiversidad entomológica
asociada a las selvas de transición de las
Yungas. Este piso de vegetación es uno de
los más extensos en la provincia y está ex-
puesta a distintos grados de perturbación
antrópica. Sólo se registraron estudios en
forma fragmentada para muy pocas especies
de interés económico (Agostini y Muruaga
de L’Argentier, 1987) y para cuerpos de agua
del Parque Nacional Calilegua (Torres et al.,
2008).
El objetivo de este trabajo fue caracterizar
la comunidad de insectos epigeos asociados
a un área de las selvas de Transición de las
Yungas de Jujuy, a fin de generar informa-
ción de base para posteriores estudios.
MATERIALES Y MÉTODOS
El área de estudio se ubicó en la Reserva
Provincial Las Lancitas (RPLL) (24° 7’ 16,97”
S; 64° 22’ 18,13” W) distrito El Fuerte, Dpto.
Santa Bárbara, en el noreste de la Provincia
de Jujuy, con una superficie de 9.536 hectá-
reas, entre las Sierras de Santa Bárbara y las
del Centinela. Esta reserva tiene por objeto
la conservación de un sector de ecosistema
transicional entre las Yungas y los Bosques
Chaqueños. Caracterizada por bosques xe-
rófilos, caducifolios con especies de interés
forestal como Anadenanthera macrocarpa
Brenan “cebil colorado”, Calycophyllum
multiflorum Grisebach “palo blanco”, Phy-
67
Acta zoológica lilloana 61 (1): 65–73, Junio 2017
llostylon rhamnoides Poisson “palo amarillo”,
Astronium urundeuva Allemano “urundel”,
Cordia trichotoma Vellozo “afata”, Pterogy-
ne nitens Tulasne “tipa colorada” y Acacia
visco Grisebach “arca” (Saravia y Lizárraga,
2013).
Los muestreos se realizaron mensual-
mente durante el periodo Septiembre 2014-
Abril 2015 en una zona anexa a la casa del
guardaparque, caracterizada por signos de
antigua extracción forestal. Se trazaron tres
transectas (T1, T2, T3) separadas 300 m en-
tre sí. Cada una se inició con una trampa de
intercepción de vuelo y con diez trampas de
caída distribuidas cada 20 m, que permane-
cieron durante una semana en cada mues-
treo (Villareal et al., 2004). Los insectos cap-
turados se trasladaron en bolsas herméticas
etiquetadas al laboratorio de la Cátedra de
Biología Animal de la Facultad de Ciencias
Agrarias (UNJu) para su análisis.
Las muestras se observaron bajo micros-
copio estereoscópico (40X) y se identificaron
los individuos recolectados hasta nivel de fa-
milias con claves de identificación taxonómi-
ca de Borror y de Long (1989), Goulet y Hu-
bert (1993), y Delvare et al. (2002). Luego
se separaron por morfoepecies, y en algunas
ocasiones se llegó hasta nivel de especie con
ayuda de especialistas de los distintos gru-
pos. Se identificó la subfamilia Scarabaeinae
(Coleoptera) según la clave de Vaz de Mello
(2011), y Formicidae (Hymenoptera) según
Palacio y Fernández (2003).
A partir del número de individuos reco-
lectados de cada morfoespecie, se calculó la
proporción de órdenes y familias de insec-
tos capturados en el muestreo y se realizó
el análisis de los datos. Se estimó el grado
de completitud del inventario (cobertura del
muestreo) y la riqueza de especies con el
estimador Chao1 para cada transecta, con
el software iNEXT (Hsieh et al., 2013) que
permite comparar la riqueza de especies bajo
una misma medida de esfuerzo de muestreo,
a través de la interpolación y extrapolación
(Chao y Jost, 2012).
Se calculó el índice de equidad de Shan-
non-Wiener (H’) que indica qué tan unifor-
mes están representadas las especies (en
abundancia), teniendo en cuenta todas las
especies muestreadas. Se emplea la fórmula
H’= Spi.lnpi, donde pi= abundancia propor-
cional de la especie i. Este índice adquiere
valores entre cero, cuando hay una sola es-
pecie dominante, y el logaritmo de la riqueza
de especies (ln S) cuando todas las especies
están representadas por el mismo número
de individuos (Moreno, 2001; Villareal et al.
2004).
Para complementar el índice de Shannon-
Wiener se graficó la diversidad de especies
mediante curvas de rango-abundancia. Para
ello, en el eje de las X se ordenaron las mor-
foespecies desde la más a la menos abun-
dante, y en el eje de las Y se graficaron los
logaritmos de sus abundancias relativas. De
esta manera se puede observar la riqueza
de especies (número de puntos), sus abun-
dancias relativas y la equidad (forma de la
curva) (Moreno, 2001).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el periodo de muestreo se recolectaron
2.029 individuos distribuidos en 9 órdenes
de insectos. Los órdenes de mayor importan-
cia numérica fueron Coleoptera con el 58%
individuos recolectados y 16 familias iden-
tificadas e Hymenoptera con el 17% en 18
familias de insectos (Fig. 1 y Tabla 1). Pro-
bablemente, por la similaridad en el mues-
treo con trampas de caída, estos dos órdenes
también sobresalieron en el relevamiento de
la entomofauna en localidades del Chaco hú-
medo (Laffont et al., 2007).Con proporcio-
nes iguales al 7% se registraron Hemiptera y
Diptera; con el 4%, se registraron Orthopte-
ra y Blattodea, mientras que Thysanoptera,
Collembola y Dermaptera solo representaron
un 1% de insectos capturados (Fig. 1).
Sólo se capturaron adultos del orden Le-
pidoptera, pero debido al tipo de muestreo
implementado no fue posible identificarlos,
lo que evidencia la necesidad de ajustar las
técnicas de muestreo para este tipo de insec-
tos voladores.
Las familias Scarabaeidae y Staphylini-
dae fueron las más abundantes, con el 41%
y 38% de proporción de individuos del or-
68
V. A. Baca et al.: Entomofauna epigea asociada a un área de transición de las Yungas (Jujuy)
den Coleoptera. En Staphylinidae se regis-
traron 10 morfoespecies con hábitos depre-
dadores y en Scarabaeidae se identificaron
14 morfoespecies de hábitos generalistas
como Sulcophanaeus batesi Harold, copró-
fagas oportunistas como Digitonthophagus
gazella Fabricius, y con hábitos necrófagos
a Coprophanaeus cyanescens Castelnau y
Canthon quinquemaculatus Castelnau, entre
otras. Dentro de Carabidae se identificaron
7 morfoespecies, algunas con numerosos
individuos de hábitos depredadores. Estas
familias son grupos muy estudiados como
indicadores ecológicos y permiten comparar
ambientes con distinto uso del suelo. Sin em-
bargo, es preciso verificar permanentemente
la correlación entre la situación de los hábi-
tats y la situación de las especies para garan-
tizar que sean pertinentes desde el punto de
vista ecológico (Langor y Spence, 2003).
Además, dentro de Coleoptera se reco-
lectó un 9% de individuos pertenecientes a
Curculionidae, familia que reúne especies
fitófagas y xilófagas de las subfamilias Pla-
typodinae y Scolytinae, importantes desde el
punto de vista fitosanitario (Tabla 1). Estos
registros sirven como disparadores de estu-
dios sobre las relaciones insecto-árbol, ya
que este piso altitudinal de las Yungas es el
que presenta el mayor número de especies
maderables (Brown y Malizia, 2004).
Dentro del orden Hymenoptera se iden-
tificaron 18 familias distribuidas en 56 mor-
foespecies, donde Formicidae representa el
42% de éstas. El resto incluye familias como
Vespidae, Apidae, Pompilidae, Tentrhedini-
dae, Ichneumonidae, Braconidae, Tiphiidae
y otros microhymenópteros (Tabla 1) que
participan en la polinización de plantas na-
tivas y cultivos cercanos a estas zonas de
muestreo, e influyen en la regulación de
poblaciones de insectos fitófagos (Coulson
y Witter, 1990; Chacoff y Aizen, 2006).
Formicidae (Hymenoptera) fue la familia
más diversa de la macrofauna del suelo, con
24 morfoespecies entre las que se destaca-
ron representantes como Pachycondyla sp.,
Pheidole sp., Camponotus sp., Wasmania sp.
y Acromyrmex sp., especies características de
zonas secas con lluvias estacionales (Palacio
y Fernández, 2003). Esta familia tiene una
importancia ecológica en las Yungas, ya que
se demostró que existen especies de los gé-
neros Camponotus y Wasmania indicadoras
de endemismo, junto con otras especies del
orden Lepidoptera y Diptera (Cuezzo et al.,
2007; Navarro et al., 2009).
Figura 1. Proporción de órdenes de insectos capturados en la reserva provincial Las Lancitas
(Dpto. Santa Bárbara, Jujuy).
69
Acta zoológica lilloana 61 (1): 65–73, Junio 2017
Tabla 1. Familias de insectos en la (RPLL), número de individuos recolectados por familia (n),
Abundancia Relativa (AR) y número de morfoespecies identificadas (msp/sp).
490
449
107
94
23
9
8
4
3
3
2
1
1
1
1
1
ArFamilias
Scarabae idae
Staphyli nidae
Curculio nidae
Carabida e
Tenebrioni dae
Mordelli dae
Elaterid ae
Cerambyc idae
Chrysome lidae
Endomych idae
Bostrich idae
Bupresti dae
Cicindel idae
Hydrophi lidae
Histerid ae
Trogidae
COLEOPTERA
n msp/sp
24,15
22,13
5,27
4,63
1,13
0,44
0,39
0,20
0,15
0,15
0,10
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
14
10
16
7
5
2
2
4
2
1
1
1
1
1
1
1
82
27
10
9
6
6
4
3
1
ArFamilias
Cicadell idae
Cydnidae
Coreidae
Cicadida e
Aphidida e
Psyllidae
Rhopalid ae
Membraci dae
Reduviidae
HEMIPTERA
n msp/sp
4,04
1,33
0,49
0,44
0,30
0,30
0,20
0,15
0,05
3
1
1
2
2
2
1
2
1
19
11
ArFamilias
Entomobr yidae
Sminthur idae
COLLEMBOLA
n msp/sp
0,94
0,54
1
1
23
ArFamilias
Labiduri dae
DERMAPTERA
n msp/sp
1,13 1
39
35
ArFamilias
Blattida e
Termitidae
BLATTODEA
n msp/sp
1,92
1,72
3
2
61
48
23
8
3
ArFamilias
Callipho ridae
Sarcopha gidae
Muscidae
Tachinidae
Tabanidae
DIPTERA
n msp/sp
3,01
2,37
1,13
0,39
0,15
2
2
2
1
1
246
14
13
5
5
4
4
3
3
2
2
2
2
2
1
1
1
1
ArFamilias
Formicid ae
Tentrhedin idae
Vespidae
Ichneumo nidae
Pompilidae
Braconid ae
Tiphiida e
Figitida e
Mutillid ae
Apidae
Bethylid ae
Diapriid ae
Encyrtid ae
Evaniida e
Anthopho ridae
Crabroni dae
Chalcidi dae
Scoliida e
HYMENOPTER A
n msp/sp
12,12
0,69
0,64
0,25
0,25
0,20
0,20
0,15
0,15
0,10
0,10
0,10
0,10
0,10
0,05
0,05
0,05
0,05
24
1
4
5
4
3
3
1
1
2
1
1
1
1
1
1
1
1
60
11
7
1
ArFamilias
Gryllida e
Tettigonii dae
Phasmati dae
Acridida e
ORTHOPTERA
n msp/sp
2,96
0,54
0,34
0,05
2
2
1
1
24
2029
ArFamilias
Thripida e
TOTAL
THYSANOPTE RA
n msp/sp
1,18
100,00
3
165
70
V. A. Baca et al.: Entomofauna epigea asociada a un área de transición de las Yungas (Jujuy)
El orden Collembola se caracterizó por
presentar numerosos individuos de una sola
morfoespecie de las familias Sminthuridae
y Entomobryidae, organismos que siempre
se encuentran en suelo y hojarasca de los
bosques como descomponedores de materia
orgánica.
En el orden Hemiptera se encontraron
numerosas ninfas y adultos succionadores de
savia de las familias Cicadellidae y Cydnidae
pero con poca diversidad a nivel de morfoes-
pecies, al igual que el resto de las familias de
este grupo con pocos representantes (Tabla
1). En el orden Thysanoptera se capturó dis-
tintos estadios de 3 morfoespecies de Thri-
pidae. Un muestreo directo de la vegetación
permitirá determinar a qué especie de plan-
ta se asocian estos insectos succionadores y
cuál es su influencia como producto de su
alimentación (Coulson y Witter, 1990).
A partir del análisis de datos de abun-
dancia de las morfoespecies se estimó una
cobertura de muestreo entre 92-94%. Cada
transecta presentó una riqueza de especies
estimada (Chao 1) muy similar 159,63 ±
7,59, por lo que se establece que toda el
área de muestreo es homogénea y refleja
una cierta coexistencia entre las especies
en la comunidad (Tabla 2) (Villareal et al.,
2004).
El estimador Chao 1 es uno de los más
rigurosos porque predice el número de es-
pecies considerando la relación entre el nú-
mero de especies representadas por un único
individuo (singletons) y el número de espe-
cies representadas por dos individuos en la
muestra (doubletons) (Moreno, 2001; Villa-
real et al., 2004). A partir de las frecuencias
de conteo de las primeras 10 especies con n
individuos, se contabilizó un número elevado
de especies singletons y doubletons (f1 y f2),
lo que puede explicar el 8% faltante que se
requiere para llegar a un muestreo eficiente
(100% cobertura de muestreo) y a la dife-
rencia existente entre la riqueza observada
(Sobs: 114.33 ± 6,43) y la riqueza esperada
(Shat: 159,63 ± 7,59, Chao 1) (Tabla 2).
A partir del índice de Shannon-Wiener se
calculó la equidad entre las especies de la
muestra obteniéndose un valor H’= 3,98, va-
lor que demuestra una alta equidad, donde
todas las especies tienen una alta probabili-
dad de ser elegidas al azar (rango para inter-
pretación: 0-5,09) (Moreno, 2001; Villareal
et al., 2004).
La curva de rango abundancia grafica a
través de su pendiente la equidad que existe
entre las morfoespecies de la muestra. Las
especies más dominantes, en cuanto a su
abundancia relativa, fueron Oxytelus sp. (Co-
leoptera, Staphylinidae) y Canthon quinque
maculatus (Coleoptera, Scarabeidae), luego
la curva desacelera progresivamente hasta
llegar al nivel más bajo que contiene una
gran cantidad de especies raras, indicadas
por los puntos al final de la curva (Fig. 2).
CONCLUSIÓN
A partir de estos primeros datos se brin-
da un panorama de la riqueza de especies
de insectos epigeos asociados a un área de
las selvas de transición de las Yungas; don-
Tabla 2. Riqueza estimada de especies de insectos y cobertura del muestreo para las tres
transectas (RPLL). Donde n: número de individuos observados; S.obs: número de especies
observadas; S.hat: es el estimador de riqueza de especies Chao1; C.hat es el estimador de
cobertura del muestreo sugerido por (Chao y Jost, 2012); fk son las frecuencias de conteo
de las primeras 10 especies en la muestra, k = 1, 2,…, 10 Fuente: iNEXT (Hsieh et al.
2013).
n
T1
763
T2
640
T3
626
S.obs S.hat C.hat f1 f2 f3 f4 f5 f6 f7 f8 f9 f10
163,04
164,92
150,93
119
117
107
0,945
0,925
0,929
42
48
44
20
24
22
16
6
10
3
7
9
6
3
4
3
8
4
3
3
2
2
3
0
2
2
1
3
1
1
71
Acta zoológica lilloana 61 (1): 65–73, Junio 2017
de todas las especies están distribuidas de
manera proporcional, con especies raras que
evidencian la necesidad de seguir con los re-
levamientos en el área de estudio. Continuar
con los muestreos profundizará el estudio de
la entomofauna, en relación con sus hábitos
alimentarios, los grupos funcionales que in-
tegran dentro del ecosistema y a qué tipo de
vegetación están asociados.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Secretaria de Gestión
Ambiental de la Provincia de Jujuy por per-
mitir las tareas de recolección dentro de la
Reserva Provincial Las Lancitas. A la Dra.
Cristina Rueda por la colaboración en la
identificación de Scarabaeinae. Este trabajo
fue financiado por subsidios otorgados por
la Secretaria de Ciencia y Técnica de la Uni-
versidad Nacional de Jujuy (A/0159).
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B
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para los Órdenes y Familias de Insectos
Figura 2. Curva de rango-abundancia de especies de insectos capturados en la reserva pro-
vincial Las Lancitas (Dpto. Santa Bárbara, Jujuy). Morfoespecies: Oxytelus sp. (Coleoptera:
Staphylinidae); Canthon quinquemaculatus; Aphodius sp.1, Digitonthofagus gazella (Coleoptera:
Scarabaeidae); Sco-sp2 (Coleoptera: Scolitinae); Cara-sp5 (Coleoptera: Carabidae); Curc-sp5
(Coleoptera: Curculionidae); Scar-sp13 (Coleoptera: Scarabaeidae); Tab-sp1 (Diptera: Tabani-
dae); Euco-sp1 (Hymenoptera: Eucoliidae); Cinc-sp1 (Coleoptera: Cincidelidae); Acri-sp1 (Or-
thoptera: Acrididae).
72
V. A. Baca et al.: Entomofauna epigea asociada a un área de transición de las Yungas (Jujuy)
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